В отличие от животных, у которых большинство органов формируются во время эмбрионального развития, органогенез у растений продолжается на протяжении всей жизни. Кроме того, будучи прикованными к субстрату, растения не способны убежать от неблагоприятных условий. В результате в процессе эволюции растения научились реагировать на температурные и световые воздействия, чтобы адаптироваться к условиям их существования. В частности, растения умеют определять наиболее благоприятный срок цветения и плодоношения. Важно понимать, что климатические изменения, которые служат триггерами для растений, происходят задолго до момента цветения, следовательно растениям требуется длительная память на триггер. Например, умеренный климатический пояс характеризуется периодической сменой зимы и лета. Некоторые растения могут плодоносить только после окончания зимы. В основе этого явления лежит агротехнический прием под названием яровизация. Суть заключается в том, чтобы подвергнуть проростки длительному охлаждению, чтобы приблизить момент цветения и увеличить урожай. Например, некоторые сорта злаков, называемые озимыми, высеиваются осенью и прорастают весной. В противоположность им, яровые сорта нужно высеивать весной. Озимая пшеница дает больше урожая, чем яровая, но может выращиваться только в районах с мягкими зимами и высоким снежным покровом. В начале прошлого века было обнаружено, что если подвергнуть проростки озимой пшеницы продолжительному охлаждению, то выращенные из них при весеннем посеве растения выколашиваются и плодоносят. Это позволяет высаживать озимые сорта в малоблагоприятных районах, синхронизировать момент цветения озимой и яровой пшеницы, контролировать урожайность. Таким образом, яровизация превращает озимые сорта в яровые, что и отражено в термине. Для нас же важно, что растения сохраняют память о зиме в течение большей части своего вегетативного развития. Молекулярные механизмы яровизации были в основном изучены у Arabidopsis — растения с русским названием резуховидка Таля. Ключевую роль в яровизации играет ген под названием FLC. Этот ген кодирует транскрипционный фактор, который ингибирует цветение. FLC экспрессируется на протяжении раннего вегетативного развития чувствительных к яровизации штаммов Arabidopsis до момента длительного охлаждения. После холодного периода FLC подавляется, и цветение может быть начато при условии подходящей температуры и продолжительности солнечного дня. Эпигенетическая регуляция FLC служит замечательным примером клеточной памяти. Эпигенетическое состояние гена FLC меняется под длительным воздействием холода. Причем по мере развития растения можно выделить три стадии: до, во время и после воздействия холода. Эпигенетический статус FLC обновляется в каждом новом поколении растений. Это означает, что память о родительской яровизации стирается, что позволяет новым растениям корректировать время цветения. Сброс эпигенетических меток приводит к транскрипционной активации FLC, которая имеет место на начальных этапах развития растения. При активации участвуют несколько факторов. Например, комплекс FRI связывается с промотором FLC и способствует индукции и транскрипции. Комплекс PAF1 связывается с FLC и обеспечивает элонгацию и транскрипцию с РНК-полимеразой II. PAF1 привлекает комплекс COMPASS-like, который обеспечивает триметелирование H3K4. Во время холодового воздействия транскрипция FLC постепенно затихает. Это связанно с триметелированием H3K27. Под длительным действием низких температур комплекс PRC2 ассоциируется с белками PHD. Комплекс PRC-PHD связывается со специфическим участком в локусе FLC, что приводит к повышенному триметелированию H3K27. Помимо этого в репрессии FLC задействованы две длинные некодирующие РНК — COLDAIR и COOLAIR. COLDAIR транскрибируется с первого интрона FLC и накапливается под действием холода. Эта РНК физически взаимодействует с PRC2 и облегчает привлечение комплекса PRC2 к FLC. Похожим образом некодирующая РНК Xist помогает комплексам PRC в инактивации X-хромосомы млекопитающих. Вторая РНК COOLAIR также индуцируется в холодный период и является антисмысловой некодирующей РНК по отношению к транскрипту гена FLC. Эта антисмысловая РНК, по-видимому, взаимодействует с транскриптом FLC и противодействует трансляции. Когда нормальная температура возвращается, репрессия FLC сохраняется. Это состояние наследуется при митотических делениях клеток из-за присутствия PRC2-PHD во всем локусе FLC. В результате триметелирование H3K27 распространяется на весь регион FLC, и эта эпигенетическая детерминанта остается стабильной до конца жизненного цикла растения. В селекции различают качественную и количественную реакцию на холод. Первая — это когда растения неспособны зацвести без яровизации вообще, что характерно для двухлетних и многолетних растений. Вторая — это когда в результате яровизации ускоряется срок цветения, что характерно для однолетников, в частности резуховидки Таля. Исследования с использованием математического моделирования показывает, что у Arabidopsis в популяции клеток переход FLC под действием холода из активного состояния в репрессированное происходит случайным образом, и вероятность того, что клетка перейдет в репрессированное состояние, увеличивается с продолжительностью холодного периода. Таким образом, количественный эффект яровизации определяется субпопуляцией клеток, в которых FLC стабильно репрессирован. Итак, мы рассмотрели замечательный пример того, как клеточная память позволяет организмам адаптироваться к закономерно меняющимся условиям среды. В следующей лекции мы с вами обсудим, как клеточная память определяет будущее клеток в процессе развития.
